Şeki Cuma Camii 1900-1914 yıllarında Şeki’nin Tabakhane mahallesinde inşa edilmiştir. Cami , bitişik medrese ve yer altı hamamı ile külliye içinde inşa edilmiştir . Taşa kazınmış tarihe göre caminin inşaatının 1914 yılında ilave bir revak, hücre ve minare yapılmasıyla tamamlandığı söylenebilir. Daha sonra caminin yanına bir medrese yapılmıştır. Medrese, caminin revakına bağlıdır.

Sovyet işgalinden sonra 1928’den itibaren resmen dine karşı savaşmaya başladılar. Aynı yılın Aralık ayında Azerbaycan Merkez Komitesi birçok cami, kilise ve sinagogu eğitim amaçlı kullanılmak üzere kulüplere devretti. Azerbaycan’da 1917’de 3.000 cami varsa, 1927’de bu sayı 1.700, 1933’te 17’dir.

Şeki Cuma Camii’nin minaresi de işgalden sonra yıkıldı. Caminin binası spor okulu olarak kullanılmıştır. Binayı spor salonuna uyarlamak için mescidin iç balkonu kaldırıldı.

1988 yılında caminin binası yanmıştır. 1989 yılında camide ölçü çalışmaları yapılmış ve restorasyon projesi hazırlanmıştır. Caminin hariminde yapılan kazılarda revak kenarındaki iç duvarın yeri bulunmuş ve bu duvarla birlikte iç revak restore edilmiştir. Daha sonra yığma örgü ile kapatılan pencereler açılarak ölçü çizgilerine göre restore edilmiştir. Projeye göre iç kısma 4 büyük sütun yerleştirildi ve caminin mihrabı restore edildi.

Bağımsızlıktan sonra caminin minaresi, arşivde bulunan bir fotoğraftan yola çıkılarak tasarlanmış ve temelden tepeye kadar 28,5 metre yükseklikte restore edilmiştir. Minarenin restorasyonu 1991 yılında tamamlanmıştır. 

Cami, Azerbaycan Cumhuriyeti Bakanlar Kurulu’nun 2 Ağustos 2001 tarih ve 132 sayılı kararı ile yerel öneme sahip taşınmaz tarihi ve kültürel anıtlar listesine dahil edilmiştir.

2001 yılından bu yana, Şeki şehrinin tarihi kısmı UNESCO Dünya Mirası Listesi’ne aday olarak seçilmiştir . 7 Temmuz 2019’da “Şeki’nin tarihi merkezi, Han Sarayı ile birlikte” UNESCO Dünya Mirası Listesi’ne alındı. Karar, Bakü Kongre Merkezi’nde düzenlenen UNESCO Dünya Mirası Komitesi’nin 43. oturumunda alındı. Şeki’nin tarihi merkezinde yer alan Şeki Cuma Camii de Dünya Mirası’na dahildir .

1993 yılında Şeki Kadı Cengiz Efendiyev’in talimatıyla burada Şeki İslam Medresesi açılmıştır. Medrese 1996 yılında Adalet Bakanlığı tarafından tescil edilmiştir . Burada okuyan öğrenciler hem dini hem de laik eğitim alıyorlar.